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Ambientes terrestres

Introducción de microbios no autóctonos: ¿qué riesgo implica para los ecosistemas antárticos?

Don Cowan (1), Kevin Hughes (2), Stephen Pointing (3), Gabriela Mataloni (4), Jenny Blamey (5), Weidong Kong (6)

(1) University of Pretoria, Hatfield, Pretoria, South Africa. don.cowan[at]up.ac.za.
(2) British Antarctic Survey, Cambridge, United Kingdom
(3) Yale-NUS College, Singapore
(4) Universidad Nacional de General San Martín, Buenos Aires, Argentina
(5) Biociencia Fundación Científica y Cultural, Ñuñoa, Santiago, Chile
(6) Institute of Tibetan Plateau Research, Chinese Academy of Sciences, Beijing, China

La biodiversidad de la Antártida y sus valores intrínsecos podrían estar en riesgo debido a la introducción de especies no autóctonas, a través de diversas fuentes, que incluyen las actividades humanas. En la actualidad, aunque existen controles relativos a la introducción de plantas e invertebrados, los microorganismos que componen la mayor parte de la biomasa terrestre antártica, por un lado, han recibido una atención limitada y, por el otro, son altamente dispersivos. Los déficits de información y los efectos probables en un contexto de calentamiento del clima indican que esto debería ocupar un lugar más destacado en las investigaciones, en particular en zonas libres de hielo con una mayor variedad de hábitats microbianos para colonización.

Los microorganismos —incluidas bacterias, arqueas, algas, hongos, virus y microeucariotas— por lo general abarcan la mayor parte de la biomasa y la biodiversidad de los ecosistemas antárticos terrestres y de agua dulce, sobre todo en hábitats de climas extremos en los que no pueden sobrevivir los organismos superiores1. Los gradientes y la química del suelo, los diferentes sustratos geológicos, los patrones eólicos y las precipitaciones interactúan de formas complejas y generan un mosaico de comunidades especializadas en todo el continente2. La simplicidad relativa de los ecosistemas terrestres antárticos les da a estos un valor científico significativo a la hora de entender sistemas más complejos en otras zonas del mundo.  Por medio de técnicas de biología molecular, se demostró la presencia de numerosas especies endémicas en la Antártida (véase, por ejemplo, 3) que son una posible fuente de genes, productos y compuestos genéticos novedosos4.   En este caso, consideramos tanto la pertinencia y los asuntos prácticos relacionados a la importancia de la prevención futura de las introducciones microbianas o de la redistribución de microorganismos dentro de la Antártida.

Invasores microbianos: estado actual de los conocimientos

Los microorganismos no autóctonos, junto con las esporas y otros propágulos, adheridos a partículas de polvo y aerosoles, se siembran de manera constante a los sistemas continentales —y marinos— de la Antártida5,6.  El desplazamiento de especies animales, incluidos los seres humanos, hacia la Antártida y la región subantártica puede facilitar el transporte de microorganismos desde latitudes inferiores7. Una revisión de la biogeografía autótrofa de la Antártida determinó que, en tanto que el cambio climático erosionaba las barreras de dispersión física para las plantas hacia la Antártida, existían factores temporales, microclimáticos y evolutivos que seguían imponiendo fuertes limitaciones a la colonización invasiva de bacterias y de algas autótrofas8. Con excepción de la actividad humana, se presume que estos mecanismos se han mantenido activos a lo largo de la historia del continente en su posición polar y que fueron variando con las condiciones macroclimáticas cambiantes.

A lo largo del siglo pasado, la creciente presencia de seres humanos en el continente y en los océanos circundantes suplementó, hasta un punto completamente imposible de cuantificar, el transporte de microorganismos no autóctonos hacia la región antártica.  La descarga de aguas residuales sin tratar, con los microorganismos no autóctonos asociados, constituye una fuente de introducción a los medioambientes marinos de las inmediaciones de algunas bases de investigación de la Antártida, y los desechos humanos siguen presentes en algunos sitios ubicados tanto en la costa como tierra adentro9,10,11. Además, a partir de estudios biológicos moleculares del transporte aéreo de microorganismos, se demostró una posible dispersión de una variedad de microorganismos vinculados al ser humano provenientes de una estación de investigación antártica aislada12, y las actividades científicas diseminan inevitablemente microorganismos del ser humano en zonas remotas, solo mediante la presencia de seres humanos13.

Todavía no se dispone de datos cuantitativos confiables sobre las tasas de introducción de microbios al continente antártico o a sus alrededores, ya sea por vía “natural” o antropogénica. Existió un primer intento de cuantificar los efectos de las actividades humanas individuales13 a partir del cual se sugirió que las actividades humanas en sitios localizados de alto impacto —como campamentos en terreno, en zonas libres de hielo— significarían el ingreso de material celular no autóctono del mismo orden que la biomasa microbiana autóctona presente.  Las consecuencias de esa contaminación no se llegan a comprenden de manera acabada, pero pueden causar señales moleculares duraderas asociadas a microorganismos no autóctonos.

Mecanismos de transporte antropogénico inter- e intracontinentales

Los suelos podrían actuar como fuente de una amplia gama de microorganismos, y la introducción y el desplazamiento de suelos entre zonas libres de hielo podrían causar la translocación de microorganismos.  En virtud del Protocolo al Tratado Antártico sobre Protección del Medio Ambiente (Anexo II: Conservación de la fauna y flora antárticas), debe evitarse al máximo nivel practicable la importación de suelo no estéril, y deberían tomarse los recaudos para evitar la introducción de microbios no autóctonos.  Sin embargo, es factible que se introduzcan, de manera inadvertida, suelos no antárticos a través de verduras de raíz importadas para el consumo humano, de cargamentos o de equipos14,15.  La introducción anterior de suelos no antárticos para experimentos de trasplante y uso en horticultura dio como resultado el establecimiento de especies de plantas e invertebrados en algunos sitios, y es probable que, a la vez, se hayan introducido microorganismos no autóctonos16.

Se identificaron regiones biogeográficas antárticas definidas para especies macroscópicas, y existen pruebas de diferencias geográficas similares o más importantes en la biodiversidad de los microorganismos17.  No se cuantificaron los niveles de intercambios microbianos entre diferentes ubicaciones, pero las zonas amplias de suelos libres de hielo en forma permanente, como los Valles Secos de McMurdo, podrían enfrentar un riesgo particular11.  La creciente huella humana en la Antártida implica que la cantidad de ubicaciones conocidas como hábitats prístinos, donde podrían utilizarse a su máximo potencial técnicas de investigación de avanzada cada vez más sofisticadas, seguirá disminuyendo4.

Si bien la dispersión local de microorganismos se vincula sobre todo a fenómenos de tormentas de polvo estocásticas, se necesitan más análisis de trayectorias inversas de vientos, junto con la secuenciación masiva de comunidades bacterianas de los aerosoles en rangos de latitud mucho más amplios a fin de optimizar nuestro entendimiento de la naturaleza cualitativa y cuantitativa de los mecanismos de transporte inter- e intra-continental6.

Los riesgos

La falta de investigaciones hace difícil predecir los efectos o cuantificar los riesgos de la introducción de microorganismos no autóctonos.  Sin embargo, existen tres áreas clave de interés:

1) La introducción de especies nuevas y agresivas puede originar cambios en la estructura de las comunidades microbianas y pérdidas de biodiversidad significativa (aunque es probable que la mayoría de las especies de latitudes más bajas introducidas no funcione de modo eficiente en las condiciones climáticas antárticas actuales).

2) La interrupción de la red microbiana podría generar cambios irreversibles en los trayectos biogeoquímicos, con consecuencias para los ciclos de nutrientes y los servicios del ecosistema18.

3) La introducción de genes con resistencia antibiótica podría tener consecuencias imprevistas, en tanto que los microorganismos patógenos podrían causar enfermedades en la vida silvestre, aunque se sabe poco sobre las tasas relativas a los microorganismos causantes de enfermedades introducidos por vías naturales, como sucede a través de aves errantes7.

Por ahora, se conoce muy poco sobre la introducción de microbios en el agua dulce de superficie o en los medioambientes acuáticos, aunque el desarrollo de métodos para prevenir la introducción de microorganismos en cuerpos de agua subglaciales recibió una atención considerable, por ejemplo, el Código de conducta del SCAR para la exploración e investigación de medioambientes acuáticos subglaciales19.

Algunas acciones de mitigación posibles son claras, aunque serían difíciles de implementar.  Los efectos de la actividad humana podrían mitigarse considerablemente a través de medidas de bioseguridad estrictas —como el uso obligatorio de ropa ecológica para los turistas y los investigadores antárticos, entre otros—, según se recomienda con relación a algunos sitios y circunstancias específicas en el Código de Conducta del SCAR para la realización de actividades en los medioambientes geotérmicos terrestres en la Antártida (RCTA XXXIX – WP 23) . Más allá de su uso en sitios específicos, esa práctica no parecería ser aceptable ni factible. Sin embargo, hoy por hoy, el principal motivo de precaución es que no existen datos de la introducción relativa de microbiota no autóctona a partir de procesos “naturales” y de actividades antropogénicas, ya sea en términos cualitativos (¿qué organismos?) o cuantitativos (¿cuántos?). Si el primer grupo de datos supera al segundo de manera exponencial, la mitigación de introducciones antropogénicas podría resultar irrelevante.

Al igual que en otros campos, se requieren datos de manera urgente sobre i) los mecanismos exactos de la introducción de microbios no autóctonos en los ecosistemas antárticos y ii) las tasas de estas introducciones.  Solo mediante esos datos, podrá determinarse una evaluación rigurosa de la importancia del problema.  El Grupo del SCAR de formación reciente “Aerobiology over Antarctica” [La aerobiología en la Antártida] apunta a producir un mapa aerobiológico dinámico pancontinental que, con apoyo en la cuantificación de la biomasa, permitiría calcular tasas realistas de introducción de microbios aéreos en entornos antárticos20.

Other information:

1. D.A. Cowan (ed). Antarctic terrestrial microbiology – physical and biological properties of Antarctic soils. Springer, Heidelberg. (2014). LINK
2. E.R. Sokol, C.W. Herbold, C.K. Lee et al. Local and regional influences over soil microbial metacommunities in the Transantarctic Mountains. Ecosphere 4 (2013). doi: 10.1890/ES13-00136.1
3. S.B. Pointing, Y. Chan, D.C. Lacap, Lau MCY, J. Jurgens, R.L. Farrell. Highly specialized microbial diversity in hyper-arid polar desert. Proceedings of the National Academy of Sciences USA 106, 19964-19969. (2009). doi: 10.1073/pnas.0908274106
4. K.A. Hughes, D.A. Cowan, A. Wilmotte. Protection of Antarctic microbial communities – ‘Out of sight, out of mind’. Frontiers in Microbiology. 6pp. (2015). doi: 10.3389/fmicb.2015.00151
5. D.A. Pearce, P.D. Bridge, K. Hughes, B. Sattler, R. Psenner, N.J. Russell. Microorganisms in the atmosphere over Antarctica. FEMS Microbiology Ecology 69, 143-157. (2009). doi: 10.1111/j.1574-6941.2009.00706
6. E.M. Bottos, A.C. Woo, P. Zawar-Reza, S.B. Pointing, S.C. Cary. Airborne bacterial populations above desert soils of the McMurdo Dry Valleys, Antarctica. Microbial Ecology 67, 120-128. (2014). doi: 10.1007/s00248-013-0296
7. K.R. Kerry, M. Riddle (eds). Health of Antarctic Wildlife. Springer, Berlin & Heidelberg. (2009). LINK
8. S.B. Pointing, B. Budel, P. Convey, L.N. Gillman, C. Korner, S.L. Leuzinger, W.F. Vincent. Biogeography of photoautotrophs in the high polar biome. Frontiers in Plant Science 11. (2015). doi: 10.3389/fpls.2015.00692
9. M.A. Connor. Wastewater treatment in Antarctica. Polar Record 44, 165-171. (2008). doi:10.1017/S003224740700719X
10. K.A. Hughes, S. Nobbs. Long-term survival of human faecal microorganisms on the Antarctic Peninsula. AntarcticScience 16, 293-297. (2004). doi: 10.1017/S095410200400210X
11. D.A. Cowan, L. Chown, P. Convey, M. Tuffin, K.A. Hughes, S. Pointing, W.F. Vincent. Non-indigenous microorganisms in the Antarctic – assessing the risks. Trends in Microbiology 19, 540-548. (2011). doi: 10.1016/j.tim.2011.07.008
12. D.A. Pearce, K.A. Hughes, T. Lachlan-Cope, S.A. Harangozo, A.E. Jones. Biodiversity of air-borne microorganisms at Halley station, Antarctica. Extremophiles 14, 145-159. (2010). doi: 10.1007/s00792-009-0293-8
13. J.J. Smith, M.J. Riddle. Sewage disposal and wildlife health in Antarctica. In K.R. Kerry, M. Riddle, eds. Health ofAntarctic Wildlife. Springer, Berlin & Heidelberg. 271-315. (2009). LINK
14. K.A. Hughes, P. Convey, N.R. Maslen, R.I.L. Smith. Accidental transfer of non-native soil organisms into Antarctica on construction vehicles. Biological Invasions 12, 875-891. (2010). doi: 10.1007/s10530-009-9508-2
15. K.A. Hughes, J.E. Lee, M. Tsujimoto, S. Imura, D.M. Bergstrom, C. Ware et al. Food for thought: risks of non-native species transfer to the Antarctic region with fresh produce. Biological Conservation 144, 1682–1689. (2011). doi: 10.1016/j.biocon.2011.03.001
16. K.A. Hughes, L.R. Pertierra, M. Molina-Montenegro, P. Convey. Biological invasions in Antarctica: what is the current status and can we respond? Biodiversity and Conservation 24, 1031–1055. (2015). doi: 10.1007/s10531-015-0896-6
17. E. Yergeau, K. Newsham, D. Pearce, G. Kowalchuk. Patterns of bacterial diversity across a range of Antarctic terrestrial habitats. Environmental Microbiology 9, 2670-2682. (2007). doi: 10.1111/j.1462-2920.2007.01379.x
18. Y. Chan, J. van Nostrand, J. Zhou, S.B. Pointing, R.L. Farrell. Functional ecology of an Antarctic dry valley. Proceedings of the National Academy of Sciences USA 110, 8990-8995. (2013). doi: 10.1073/pnas.1300643110
19. J.C. Priscu, A.M. Achberger, J.E. Cahoon, B.C. Christner, R.L. Edwards, W.L. Jones et al. A microbiologically clean strategy for access to the Whillans Ice Stream subglacial environment. Antarctic Science 25, 637–647. (2013). doi:10.1017/S0954102013000035
20. D.A. Pearce, I.A. Alekhina, A. Terauds, A. Wilmotte, A. Quesada, A. Edwards et al. Aerobiology over Antarctica – A new initiative for atmospheric ecology. Frontiers in Microbiology 7, 16. (2016). doi: 10.3389/fmicb.2016.00016