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Enfermedades de la fauna silvestre antártica

Andres Barbosa* (1#), Erli Schneider Costa (2#), Meagan Dewar (3#), Daniel González-Acuña (4#), Rachael Gray (5#), Michelle Power (6#), Ralph Eric Thijl Vanstreels (7)

(1) Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC, Spain
(2) Universidade Estadual do Rio Grande do Sul and APECS-Brazil, Brazil
(3) Deakin University, APECS-Oceania, IPECS (International Penguin Early Career Scientists), Australia
(4) Universidad de Concepción, Chile
(5) The University of Sydney, Australia
(6) Macquarie University, Australia
(7) Universidade de São Paulo, Brazil
# Working Group of Health Monitoring of Antarctic Bird and Marine Mammals (EGBAMM-SCAR)

Ha habido relativamente pocos eventos de mortalidad en masa de la fauna silvestre informados en la Antártida que pueden atribuirse de forma concluyente a enfermedades infecciosas. El cambio climático y la creciente actividad humana en la región pueden incrementar tanto el riesgo de transmisión de patógenos como la frecuencia de los eventos de mortalidad. La información sobre la presencia de patógenos y enfermedades en aves y mamíferos marinos es limitada y está fragmentada, ya que se basa en relativamente pocas especies y ubicaciones. A pesar de las preocupaciones acerca de la introducción de patógenos no endémicos, no se han establecido programas estructurados de vigilancia sanitaria de la fauna silvestre antártica, lo que dificulta evaluar las consecuencias de la enfermedad para las medidas de conservación. A fin de lograr un programa sólido de vigilancia sanitaria, son fundamentales las investigaciones de largo plazo para identificar tanto las especies huésped como las ubicaciones de monitoreo para detectar patógenos emergentes, como también para describir de mejor manera las comunidades virales, microbianas y parasitarias, tanto las nativas como las introducidas, en la Antártida y sus efectos en la fisiología, salud y supervivencia de los huéspedes.

Las enfermedades infecciosas constituyen una de las principales causas de mortalidad en los animales salvajes en todo el mundo. Además, los patógenos y parásitos pueden causar efectos subletales a los huéspedes, tales como la reducción de los resultados de la reproducción mediante cambios fisiológicos, que pueden, a su vez, contribuir a la disminución de la población. Las infecciones también pueden interactuar con las toxinas (tales como contaminantes orgánicos persistentes) (1) aumentando la vulnerabilidad del huésped a infecciones secundarias de otros patógenos y parásitos, o reducir la capacidad de los animales de adaptarse a cambios ambientales extremos. Las enfermedades infecciosas emergentes también representan una amenaza significativa para las poblaciones, particularmente cuando una especie no es capaz de montar una respuesta inmunitaria efectiva a los patógenos novedosos con los cuales no evolucionó de forma concurrente.

La Antártida está relativamente aislada de otras regiones del mundo, y las comunidades de microorganismos que existen allí pueden diferir de aquellas de otras regiones del planeta. En consecuencia, las especies de vertebrados que habitan el medio antártico pueden no haber estado expuestas por períodos prolongados a muchos microorganismos (incluidos los patógenos) y, al no haber evolucionado junto con ellos, pueden ahora no producir una respuesta inmunitaria efectiva si se ven expuestas. Otro factor que aumenta el riesgo de un brote de enfermedad en la fauna silvestre antártica es que muchas aves y mamíferos viven en agregaciones densas que incrementan la probabilidad de transmisión de enfermedades infecciosas. Sin embargo, las condiciones ambientales, particularmente en términos de temperatura y humedad, pueden hacer que sea muy difícil para los microorganismos introducidos (o sus vectores invertebrados/huéspedes) prosperar en esta región. En consecuencia, muchos patógenos, particularmente aquellos transmitidos por vectores y aquellos que tienen umbrales de temperatura/humedad para una transmisión efectiva, podrían tener una capacidad limitada para diseminarse y causar brotes de enfermedad.

Por lo tanto, es crucial la investigación de la salud de la fauna silvestre antártica para evaluar el riesgo de brotes de enfermedad y de la introducción de patógenos. La información relacionada con la enfermedad en especies antárticas, incluidos los agentes patógenos, la patogenicidad, prevalencia y rango geográfico, es limitada y está fragmentada (2, 3, 4). Sin embargo, los datos de animales de zoológico, especialmente pingüinos, han establecido su susceptibilidad a un amplio rango de enfermedades (2). Además, se predice que el cambio climático modifique la distribución global de algunos patógenos y parásitos (5). El cambio climático ya ha afectado la distribución de algunas especies de aves y puede afectar los patrones del ciclo de vida y la fisiología de las aves y los mamíferos marinos antárticos, lo que podría facilitar la exposición a patógenos o reducir la efectividad de la respuesta inmunitaria a enfermedades infecciosas.

El conocimiento actual de las enfermedades infecciosas en las aves y los mamíferos marinos antárticos ha sido el tema de varias revisiones (2, 3, 4). Aquí, nos concentramos en los virus, las bacterias y los protozoos debido a su mayor potencial para brotes y cambios de huésped en comparación con los macroparásitos (que viven tanto externa como internamente en los animales) que pueden tener ciclos de vida más complejos.

Se ha informado una amplia variedad de patógenos y enfermedades infecciosas en aves marinas en la Antártida y en la región subantártica, ya sea mediante evidencia directa de infección o mediante evidencia serológica (Tabla 1).

Tabla 1: Patógenos, y posibles microorganismos patógenos registrados en aves marinas de la Antártida (arriba de 60ºS) (A) y región subantártica (debajo de 60ºS) (S). Las referencias se muestran entre corchetes.

Evidencia directa Evidencia serológica
Virales Virus de la enfermedad infecciosa de la bursa (A)[3]) , virus de la gripe A (cepas de baja patogenicidad) (A)(S)[4], virus de la enfermedad de Newcastle (A)[4], virus de la viruela de petreles (A)[2], Paramyxoviridae (A)(S) (cepas no identificadas)[2]) Virus de la enfermedad infecciosa de la bursa (A)(S) [2], virus de la gripe A (cepas de baja patogenicidad) (A)[2], virus de la encefalitis del Valle de Murray (S)[2,4], virus de la enfermedad de Newcastle (S)(A) [2], Flaviviridae (grupo de Kemerovo, grupo de Sakhalin, otras cepas no identificadas) (S)[4], otro Flavivirus no identificado (A)[2], Adenovirus (síndrome de la caída de la puesta) (A)[2]
Bacterianos Alcaligenes faecalis (A), Bacillus spp. (A)[2], Campylobacter lari (A)[2], Campylobacter jejuni (S)[2], Chlamydophylla spp (A)[[2]], Edwardsiella tarda (A)[2], Erysipelothrix rhusiopathiae (S)[2], Escherichia spp. (A)[2], Enterococcus faecalis (A)[2], Micrococcus sp. (A)[2]), Pasteurella multocida (A,S)[2], Plesiomonas shigelloides (S)[2], Salmonella sp. (A)[2], Staphylococcus saprophyticus (A)[2], Streptococcus fecalis (A)[2],organismo tipo Rickettsia (S)[2] Borrelia burgdorferi en sentido amplio (S)[2], Salmonella sp. (A)[2], Chlamydophylla spp. (S)[2], Clostridium sp. (A)[2], Mycoplasma gallisepticum (A)[2], Mycoplasma synoviae (A)[2]
Protozoicos Cryptosporidium sp. (A)[2], Eimeria pygosceli (A)[1], Isospora sp. (A)[2], Sarcocystis sp. (A)[2], Hepatozoon albatrossi (S)[2], Plasmodium (Haemamoeba) sp. (S)[2]
Etiología desconocida Trastorno de pérdida de plumas en pingüinos (A) [6,7]

El conocimiento de enfermedades infecciosas en mamíferos marinos es menos extenso que para las aves marinas y se limita a los pinnípedos (8), sin información sobre los cetáceos en el Océano Austral. Se ha descripto Salmonella en numerosas especies de pinnípedos antárticos (9, 10), se detectó Cryptosporidium en una única muestra fecal de elefantes marinos (11) y se ha informado el virus de la viruela de focas en una foca Weddell (3).

Se ha demostrado la presencia de anticuerpos contra varios patógenos en pinnípedos en la Antártida y en la región subantártica (Tabla 2).

 

Tabla 2. Patógenos, y posibles microorganismos patógenos registrados en mamíferos marinos de la Antártida (arriba de 60ºS) o de la región subantártica (debajo de 60ºS) (S). Las referencias se muestran entre corchetes.

Evidencia directa Evidencia serológica
Virales  Virus de la viruela de foca (A) [3] Virus del moquillo canino (A)[3], virus del moquillo de las focas (A)[3], virus del herpes de las focas 1 (A,S)[3]
Bacterianos Campylobacter sp. (A) [11], Salmonella sp. (A)[9,10], E. coli (A)[12] Acinetobacter calco (S)[3], Bordetella bronchispectica (S)[3], Brucella sp. (A)[3], Corynebacterium sp. (S)[3], Moraxella phylpiruvica (S)[3], Neisseria elongate (S)[3], Proteus sp. (S)[3]
Protozoicos Cryptosporidium sp. (A) [13]

Figura 1. Cría de pingüino Adelia con enfermedad de pérdida de plumas. Esta es una enfermedad emergente informada recientemente que afecta a las crías de pingüino Adelia en la Península Antártica y en la Isla Ross.

Cabe destacar, sin embargo, que la presencia de anticuerpos en la fauna silvestre significa que el animal estuvo expuesto a un microorganismo y desarrolló una respuesta inmunitaria. No indica necesariamente que el microorganismo causó enfermedad en ese individuo.

Los eventos de mortalidad en masa son aparentemente inusuales en la Antártida, lo que indica que: a) los brotes de enfermedad y los problemas de salud han representado un riesgo muy bajo para la fauna silvestre antártica, o b) los efectos de las enfermedades infecciosas han sido subestimados debido a la escasez de estudios y la falta de una vigilancia sistemática de largo plazo para los eventos de mortalidad. A la fecha, solo se han informado ocho eventos de mortalidad registrados causados probablemente por enfermedades, que involucran principalmente aves marinas (Tabla 3).

 

Tabla 3: Eventos de mortalidad en masa registrados en la región antártica en aves y mamíferos marinos.

Especie Descripción del evento (probable patógeno o enfermedad) Ubicación Referencia
Pingüino papúa o de pico rojo

(Pygoscelis papua)

Varios cientos a fines de la década del 60 (probablemente por un virus) Isla Signy

(60º 43’S 45º 36’O)

14
Pingüino de Adelia

(Pygoscelis adeliae)

65% de las crías en 1972 por enfermedad (desconocida) Costa de Mawson

(67º 35’S 62º 45’E)

15
Pingüino Rey

(Aptenodytes patagonicus)

250-300 en 1992/1993 por enfermedad (desconocida) Isla Marion

(46º 52’S 37º 51’E)

16
Pingüino Macaroni

(Eudyptes chrysolophus)

5000-10000 en 1993 (por conjuntivitis) Isla Marion

(46º 52’S 37º 51’E)

16
Albatros de nariz amarilla

(Thalassarche chlororhynchos)

31 crías en 1995/1996 y una cantidad desconocida en 1999 y 2000 (por Erysipelothrix rhusiopathidae, Pasteurella multocida) Isla Amsterdam

(37º 49’S 77º 33’ E)

17
Pingüino de Adelia,

gaviotas cocineras (Larus dominicanus) y skúas (Catharacta sSp.)

86 aves en 1999/2000 y 2000/2001 (a causa de cólera aviar) Bahía Hope

(63º 23’S 57º 00’O)

18
Albatros de Amsterdam

(Diomediea amsterdamensis)

66% y 74% de las crías en 2000 y 2001 respectivamente (enfermedad desconocida) Isla Amsterdam

(37º 49’S 77º 33’ E)

17
Pingüino Macaroni

(Eudyptes chrysolophus)

2000 en 2004 (a causa de cólera aviar) Isla Marion

(46º 52’S 37º 51’E)

16
Focas cangrejeras

(Lobodon carcinophagus)

3000 en 1955 (presuntamente por un virus) Canal del Príncipe Gustavo

(64º 00’S 57º 45’O)

19

Cependant, dans certains cas, il est difficile d’attribuer la mortalité observée directement à une maladie puisque généralement, peu ou pas d’enquêtes diagnostiques ont été entreprises.

No obstante, en algunos casos es difícil atribuir la mortalidad directamente a una enfermedad, ya que en la mayoría de las circunstancias no se han realizado investigaciones diagnósticas o estas han sido limitadas.

La introducción de patógenos a la fauna silvestre antártica puede surgir de dos fuentes principales: a) especies migratorias que se dispersan a lo largo de grandes distancias entre la Antártida y otras áreas (20, 21) (por ejemplo, albatros, skúas polares, petreles gigantes, gaviotines árticos, elefantes marinos, lobos finos antárticos); o b) mediante actividad humana (actividades científicas y de logística relacionadas y turismo). Existen múltiples vías para la introducción de especies no endémicas, incluido el transporte directo y el manejo inadecuado de residuos y aguas residuales de los barcos, estaciones de investigación y campamentos, que tienen el potencial para introducir microorganismos (22). La introducción de patógenos novedosos mediante actividades humanas debe ser una de las principales preocupaciones para la conservación a largo plazo del ecosistema antártico. La presencia humana se ha incrementado en las últimas décadas. Los datos recientes (2013-2014) de la IAATO y del COMNAP muestran que 37.405 turistas visitaron la Antártida y por lo menos 4462 investigadores más personal de logística trabajaron en la región en un año. Dada la mayor densidad de actividades en las regiones de la Península Antártica y del Mar de Ross, estas áreas podrían tener el riesgo más alto de introducción de patógenos novedosos si las vías son similares a aquellas para la introducción de propágulos de plantas invasivas (23). También se le debe prestar especial atención al riesgo de propagación antropogénica de potenciales patógenos entre sitios dentro de la Antártida.

El monitoreo de la salud de la fauna silvestre antártica es una parte necesaria de una buena protección ambiental. Los participantes han reconocido anteriormente la importancia de la investigación de enfermedades de la fauna silvestre y la importancia de establecer programas internacionales coordinados de investigación y control, aún sin éxito. El conocimiento actual sobre enfermedades de la fauna silvestre antártica se limita solo a unos pocos grupos de investigación que estudian organismos en sus áreas de experiencia, sin ningún marco global. Esto tiene como resultado un sesgo en la información relacionada con la enfermedad de regiones geográficas pequeñas o en una cantidad limitada de especies, por ejemplo pingüinos en las Islas Shetland del Sur, con pocos datos conocidos u observados para gran parte del Continente. Para abordar brechas de conocimiento en la salud y el estado de enfermedades de la fauna silvestre antártica, se ha creado un grupo de trabajo para el control sanitario de las especies antárticas dentro del SCAR, el Grupo de Expertos en Aves y Mamíferos Marinos de SCAR (EGBAMM).

Aunque existen herramientas para evaluar los riesgos de enfermedad para la fauna silvestre, el carácter fragmentado y limitado de la información disponible sobre enfermedades hace imposible su uso para la fauna silvestre antártica. Se necesita un control sanitario efectivo que abarque estudios de largo plazo en un número más amplio de especies y poblaciones en sitios seleccionados, que incluyan información ecológica sobre la fauna silvestre antártica, sus patógenos y parásitos, y microbioma residente, para comprender los posibles riesgos. El establecimiento de bancos de tejidos permitiría volver a analizar el material en el futuro con nuevos métodos, mientras que la aplicación de técnicas genómicas podría cambiar considerablemente nuestra comprensión de las interacciones patógeno/huésped.

1964

Medidas convenidas para la conservación de la flora y fauna antárticas. Reconocimiento inicial de la posibilidad de las introducciones accidentales de patógenos.

1991

Protocolo al Tratado Antártico sobre Protección del Medio Ambiente. Artículo 4 y Apéndice C del Anexo II y Artículo 2 del Anexo III estipulan específicamente prohibiciones en las introducciones de especies no nativas, incluidos virus, bacterias, levaduras y hongos, como también indicaciones sobre el manejo de aguas residuales y residuos.

1998

Taller sobre enfermedades de la fauna silvestre antártica en Australia http://www.ats.aq/documents/SATCM12/att/SATCM12_att002_e.pdf

2000

Introducción de un protocolo obligatorio de lavado de botas para los turistas por parte de la IAATO.

2001

Informe del grupo de contacto abierto sobre enfermedades de la fauna silvestre antártica. Revisión y evaluación del riesgo http://www.ats.aq/documents/ATCM24/wp/ATCM24_wp010_s.pdf

2007-2008

Proyecto del Año Polar Internacional número 172 BIRDHEALTH: Salud de poblaciones de aves árticas y antárticas.

2007

Simposio sobre salud de aves árticas y antárticas en la 6a Unión Europea de Ornitólogos en Viena.

2009

Publicación del libro Health of Antarctic Wildlife editado por KR Kerry y MJ Riddle.

2011

Directrices revisadas para visitantes Resolución 10 http://www.ats.aq/documents/ATCM34/att/ATCM34_att050_s.doc

2015

Taller sobre impactos microbianos/parasitarios en la fauna silvestre antártica, Sydney, Australia.

Other information:

1. R.J. Letcher, J.O. Bustnes, R. Dietz, B.M. Jenssen, E.H. Jorgensen, C. Sonne, J. Verreault, M.M. Vijayan, G.W. Gabrielsen, Exposure and effects assessment of persistent organohalogen contaminants in Arctic wildlife and fish. Science and Total Environment 408, 2995-3043. doi:10.1016/j.scitotenv.2009.10.038

2. A. Barbosa, M.J. Palacios, Health of Antarctic birds: A review of their parasites, pathogens and diseases. Polar Biology 32, 1095-1115 (2009). doi: 10.1007/s00300-009-0640-3

3. K.R. Kerry, M.J. Riddle,  (Eds), Health of Antarctic wildlife, a challenge for science and policy. Springer, Berlin (2009). Contents listing

4.  W.W. Grimaldi, P.J. Seddon, P.O. Lyver, S.  Nakagawa, D.M. Tompkins,  Infectious diseases of Antarctic penguins: current status and future trends. Polar Biology 38 (2014). doi: 10.1007/s00300-014-1632-5

5. C.D.Harvell,C.E. Mitchell,J.R. Ward, S. Altizer, A.P. Dobson, R.S. Ostfeld, M.D. Samuel, Climate warming and disease risks for terrestrial and marine biota. Science 296, 2158–2163 (2002). doi: 10.1126/science.1063699

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