Contact Us
Inland Aquatic Environments

Биоразнообразие внутренних вод в Антарктике

Ian Hawes (1)*, Anne D. Jungblut (2), Josef Elster (3), Bart Van de Vijver (4), Jill Mikucki (5)

(1) University of Waikato, New Zealand
(2) Natural History Museum, UK
(3) University of South Bohemia in České Budějovice, Czech Republic
(4) Meise Botanic Garden, Belgium
(5) University of Tennessee, USA
* ian.hawes[at]waikato.ac.nz

Исследования внутренних вод Антарктики ведутся уже более ста лет. Биоразнообразие обеднено по сравнению с другими климатическими зонами и для большинства групп организмов уменьшается по мере удаления от Антарктического полуострова через прибрежные оазисы до континентальных пустынь. Многие группы организмов не смогли создать колонии или выжить в Антарктике, что позволило микробам преобладать во многих пищевых цепочках, особенно в высоких широтах. Современные методы молекулярной биологии способствуют выяснению структуры биоразнообразия среди плохо изученных сообществ антарктических микробов и вирусов. Подледниковая водная среда может представлять собой основную часть внутренних вод Антарктики, но она остаётся в значительной степени неизученной. Водная биота Антарктики включает в себя организмы и виды или штаммы, которые являются уникальными для всей Антарктики или её частей.  Наибольшую угрозу представляют неместные виды как извне, так и из других частей континента. В существующих охраняемых районах находятся внутренние воды, представляющие большинство типов озёр, но в целом географический охват является редким и непредставительным с точки зрения текущих обозначений биорегионов.

Фототрофные первичные производители

Цианобактерии (сине-зелёные водоросли) представляют собой обильную фототрофную группу в Антарктике, часто образующую биоплёнки масштаба мм-см в пресных и солёных внутренних водах [3,6] (рис. 1).  Эти толстые биоплёнки содержат множество других организмов, включая простейших и микробеспозвоночных[3,7,8]. Многие из этих матов эпизодически высыхают при подъёме и снижении уровня воды в озере, где граница между наземными и водными таксонами в Антарктике размыта. Качество воды, солёность и гидрология являются факторами, определяющими таксономическое распределение, хотя очевидно, что наиболее распространённые таксоны имеют широкие диапазоны роста в окружающей среде и широкие географические области распространения [7-9]. Группа цианобактерий Oscillatoriales, особенно виды Phormidium/Microcoleus и Leptolyngbya [9], отвечают за большую часть донной биомассы и первичную продукцию. Азотфиксирующие цианобактерии также широко распространены в озёрах и ручьях, в частности, Nostoc, Calothrix и Nodularia. По крайней мере, некоторые из этих доминирующих цианобактерий, образующих маты, по-видимому, являются биполярными [10], хотя другие потенциально эндемичны [9-13] и могли сохраняться в результате оледенения в свободных ото льда убежищах [5].

Рисунок 1. Бентические микробные маты, образованные цианобактериями на глубине 16 м в озере Бонни (справа – шкала 20 мм) и микрофотография Phormidium pseudopriestleyi (слева – шкала 10 мкм). Микробные маты имеют широкий спектр морфологий и характерны для антарктических озёр, прудов и ручьёв. (Изображения Anne Jungblut и Ian Hawes)

Рисунок 2. Сканирующая электронная микрофотография диатомовых водорослей (Luticola contii) из приморских антарктических озёр. Недавние исследования предполагают наличие более 50 различных таксонов и более высокую степень эндемизма, чем считалось ранее. (Изображение Bart Van de Vijver)

Диатомовые водоросли (рис. 2) распространены в пресноводных экосистемах Антарктики. К характерным родам относятся Luticola (12 таксонов), Psammothidium (4 таксона), Pinnularia, Navicula и Muelleria (3 таксона), а также Halamphora и Humidophila (2 таксона). Большинство таксонов являются эндемичными для Антарктического континента и имеют околополярное распределение, что согласуется с устойчивостью, обусловленной оледенением, а не недавней колонизацией, хотя из-за таксономической путаницы их региональные биогеографические характеристики остаются неопределёнными[14]. В соответствии с этой картиной устойчивости, обусловленной оледенением, в регионах прибрежных оазисов  и Сухих долин Мак-Мёрдо отмечается относительно высокое разнообразие и эндемичность, при этом к числу типичных таксонов относятся Navicula shackletonii, Halamphora vyvermanii, Luticola gaussii и Muelleria peraustralis.

В фитопланктоне под ледяным покровом преобладают жгутиковые, хотя в свободных ото льда водах также присутствуют неподвижные хлорофиты, цианобактерии и иногда диатомовые водоросли. Динофлагелляты в изобилии присутствуют в некоторых солёных водах прибрежных оазисов и в озёрах Приморской Антарктики [3].

Нитчатые зелёные водоросли отличаются разнообразием и многочисленностью в озёрах и ручьях Приморской Антарктики, реже во внутренних континентальных водах. Пять морфологических видов Zygnemataceae в Приморской Антарктике сокращаются до одного в прибрежных оазисах и вовсе отсутствуют в Сухих долинах Мак-Мёрдо.  Другие крупные зелёные водоросли относятся к околополярным видам, включая виды Binuclearia, Ulothrix, Klebsormidium и Prasiola. Один восточно-антарктический вид Prasiola (P. antarctica) и один западный (P. glacialis) были признаны в дополнение к широко распространённому P. crispa, но различаются только молекулярными методами [15].

Водные мхи присутствуют в озёрах и ручьях [16] и образуют важные места обитания для микроорганизмов (рис. 3). В западной Антарктике известны девять водных родов, а в восточной – четыре; и только Bryum pseudotriquetrum встречается в обоих регионах. Последний является единственным водным видом, проникшим в Сухие долины Мак-Мёрдо, где он обнаружен в одном озере.  B. pseudotriquetum является земноводным видом, характерным для большинства водных видов. Исключением является вид Drepanocladus longifolius, распространённый на севере Приморской Антарктики, который также имеет центр распространения в Южной Америке [16].

Рисунок 3. Мхи (в основном Leptobryum sp.) образуют уникальные «столбы» в озёрах оазиса Сёва, поднимающиеся из простёртых микробных матов. Они включают в себя цианобактерии и разнообразные одноклеточные организмы, а также простые многоклеточные виды. (Изображение предоставлено Юкико Танабе, Национальный институт полярных исследований, Токио)

Фауна

Во всех внутренних водах Антарктики отсутствуют позвоночные и обитают разобщённые сообщества макробеспозвоночных [17].  Моллюски отсутствуют, а среда обитания единственного по-настоящему водного насекомого (Parochlus steinenii) ограничена Южными Шетландскими островами.  В антарктических озёрах обитает по меньшей мере 19 видов ракообразных, в том числе планктонные и бентические пастухи (рис. 4), а также один хищный вид веслоногих ракообразных (Parabroteus sarsi, только в Приморской Антарктике). Судя по распространению, можно предположить, что некоторые из них являются давними обитателями Антарктики, возможно, после распада Гондваны, в то время как другие являются недавними колонистами из Южной Америки [17,18]. Разнообразие ракообразных снижается с девяти таксонов в Приморской Антарктике до семи в прибрежных оазисах (2 класса, включая два вида в солёных водах) и ограничивается всего 2 видами веслоногих в Сухих долинах Мак-Мёрдо [18].  В Антарктике присутствует, по крайней мере, четыре эндемичных пресноводных ракообразных, и все они отличаются локализованным распределением в прибрежных оазисах и Сухих долинах Мак-Мёрдо, где вновь предполагается устойчивость благодаря оледенениям в свободных ото льда убежищах [18].

Рисунок 4. Эпибентический жаброног (Branchinecta gaini) распространён в бассейнах и озёрах региона Антарктического полуострова (и Южной Америки). Его яйца в зимний период выдерживают температуру ниже -20oC. Яйца вылупляются под весенним ледяным покровом, чтобы летом завершить свой жизненный цикл. (Изображение предоставлено Антарктическим управлением Великобритании)

Микробеспозвоночные распространены как в донных сообществах озёр, так и в толще воды, в частности в сообществах простейших (инфузории и амёбы), коловраток, нематод, тихоходок (рис. 5) и плоских червей [3, 7, 8, 19, 20, 21].

Рисунок 5. Сканирующая электронная микрофотография тихоходки из микробного мата в регионе Сухих долин Мак-Мёрдо. Эти животные встречаются даже в экстремальных водных средах и занимают целый ряд трофических уровней. (Изображение Byron Adams)

Во многих системах они занимают верхнюю часть пищевых цепочек и могут накапливаться в больших количествах. Их таксономия сложна, с большим загадочным разнообразием, а области распространения, вероятно, не полностью изучены [20]. Разнообразие в этих группах, по-видимому, одинаково во всех регионах Антарктики, с небольшими признаками градиента видового богатства между севером и югом, хотя очевидна высокая степень различия между континентальными и морскими регионами [3]. Молекулярные подходы подтвердили наличие эндемичных таксонов, некоторые из которых являются панантарктическими, а другие, по-видимому, распределены по регионам [19-21].

Гетеротрофные и хемосинтетические прокариоты

Рисунок 6. Электронная микрофотография бактерии из подледникового озера Уилланс. (Изображение Alicia Purcell)

Бактерии и археи являются, безусловно, ключевыми компонентами всех водных экосистем Антарктики и вместе с вирусами [22] вносят значительный вклад в биомассу на континенте. Действительно, вирусы в Антарктических озёрах очень динамичны и могут играть более важную роль в пищевых цепочках по сравнению с другими регионами [22]. Основываясь на растущем количестве молекулярных исследований с использованием методов секвенирования следующего поколения, различные микробные сообщества распределены по поверхностным водам Антарктики. Бактерии, ответственные за все основные питательные циклы, по-видимому, встречаются во всех водных экосистемах, где условия являются подходящими [23]. Например, прокариоты Антарктики в пресных и солёных озёрах и прудах являются связующим звеном для циклов азота, серы, железа и метана. В то время как функциональные сходства существуют во внутренних водах, даже географически близкие водоёмы, такие как озёра в Сухих долинах Мак-Мёрдо, имеют чёткое бактериальное разнообразие [24].

Разнообразные и обильные микробные таксоны были обнаружены в наиболее изолированных и плохо изученных внутренних водных водах континента: подледниковых экосистемах [25, 26] (рис. 6).

Имеющиеся ограниченные данные свидетельствуют о том, что подледниковая биота – это исключительно бактерии и археи; при этом были обнаружены различные метаболические группы. В отсутствие солнечного света эти системы получают первичную продукцию посредством хемосинтетических путей [25-27]. Изоляция подледниковой среды, возможно, привела к появлению локально различаемых микробиомов, однако проверка этой гипотезы зависит от доступа к большему количеству из сотен внутренних подледниковых антарктических водоёмов.

Сохранение и управление

Защита биоразнообразия внутренних водных объектов закреплена в Протоколе по охране окружающей среды к Договору об Антарктике, в частности, в Приложении II, которое требует минимального вмешательства в местные таксоны, охраны от инвазивных видов и предотвращения неблагоприятного воздействия на водную среду. Кодекс поведения при проведении исследований подледниковых озёр Антарктики был представлен на Консультативном совещании по Договору об Антарктике (КСДА) в 2011 году, а его обновлённая версия была одобрена Резолюцией, принятой Сторонами на КСДА в 2017 году. Особая охрана в виде статуса ОУРА и ООРА предоставляется некоторым районам, содержащим внутренние воды: ОУРА № 2 и 6 «Сухие долины Мак-Мёрдо» и «Холмы Ларсеманн, а также ООРА № 119 «Горы Пенсакола», ООРА № 126 «Полуостров Байерс», ООРА № 135 «Северо-восточная часть полуострова Бейли», ООРА № 136 «Полуостров Кларк», ООРА № 141 «Долина Юкидори», ООРА № 147 «Земля Александра I», ООРА № 165 «Мыс Эдмонсон» (рис. 7).  На территории этих охраняемых районов находятся примеры многих различных типов озёр в приморской и континентальной Антарктике; хотя пресноводные системы потенциально недостаточно представлены в охраняемых районах Антарктики во всех антарктических биорегионах.

Рисунок 7. Расположение ОУРА и ООРА, содержащих значительные водные среды обитания в Антарктике. Другие известные основные места концентрации озёр: SI – остров Сигни; ScO – оазис Ширмахера; SyO – оазис Сёва; VH – холмы Вестфолд; BH – холмы Бангер.

Other information:

1.  J. Murray. Biology. British Antarctic Expedition 1907–9, under the command of Sir E.H. Shackleton. Reports on the scientific investigations 1, 1–105. (1910).

2.  F.E. Fritsch. Freshwater algae. In National Antarctic Expedition 1901-04, Natural History Report, Vol VI Zoology and Botany (ed. FJ Bell), 1-60. (1912).

3.  J. Laybourn-Parry, J.L. Wadham. Antarctic lakes. Oxford University Press, Oxford, U.K. 215 pp (2014).

4.  W. Vyverman and nine others. Evidence for widespread endemism among Antarctic microorganisms. Polar Science 4. 103-113. (2008). doi:10.1016/j.polar.2010.03.006

5.  P.A. Broady. Diversity, distribution and dispersal of Antarctic terrestrial algae. Biology and Conservation 5, 1307-1335. (1996)

6.  A. Taton, S. Grubisic, P. Balthazart, D.A. Hodgson, J. Laybourn- Parry, A. Wilmotte A. Biogeographical distribution and ecological range of benthic cyanobacteria in East Antarctic lakes. FEMS Microbiology Ecology 57, 272–289. (2006). doi.org/10.1111/j.1574-6941.2006.00110.x

7.  D. Obbels and 14 others.  Bacterial and eukaryotic diversity in terrestrial and aquatic habitats in the Sør Rondane Mountains, Dronning Maud Land, East Antarctica.  FEMS Microbiology Ecology 92. (2014). doi 10.1093/femsec/fiw041.

8.  A.D. Jungblut, W.F. Vincent, C. Lovejoy.  Eukaryotes in Arctic and Antarctic cyanobacterial mats. FEMS Microbiology Ecology 82, 416-28. (2012).

9.  I.G. Pessi, Y. Lara, B. Durieu, P. de C. Maalouf, E. Verleyen, A. Wilmotte. Community structure and distribution of benthic cyanobacteria in Antarctic lacustrine microbial mats.  FEMS Microbiology Ecology 94. (2018).  doi org/10.1093/femsec/fiy042

10.  P. Jung, L. Briegel-Williams, M. Schermer, B. Büdel. Strong in combination: Polyphasic approach enhances arguments for cold-assigned cyanobacterial endemism. MicrobiologyOpen 8 (5).(2019). doi: 10.1002/mbo3.729

11.  O. Strunecký, J. Komárek, J. Johansen, A. Lukesova, J. Elster. Molecular and morphological criteria for revision of the genus Microcoleus (Oscillatoriales, Cyanobacteria). Journal of Phycology 49, 1167-1180. (2013). doi: 10.1111/jpy.12128-12-209.

12.  O. Strunecký, J. Elster, J. Komárek. Molecular clock evidence for survival of Antarctic cyanobacteria (Oscillatoriales, Phormidium autumnale) from Paleozoic times. FEMS Microbiol Ecol 82, 482-90. (2012). doi 10.1111/j.1574-6941.2012.01426.x

13.  A. Taton, A. Wilmotte, J. Šmarda, J. Elster, J. Komárek. Plectolyngbya hodgsonii: a novel filamentous cyanobacterium from Antarctic lakes. Polar Biology 34, 181-191. (2011). doi.org/10.1007/s00300-010-0868-y

14.  E. Verleyen, and 13 others. The importance of dispersal related and local factors in shaping the taxonomic structure of diatom metacommunities.  Oikos 118, 1239-1249. (2009) doi: 10.1111/j.1600-0706.2009.17575.x

15.  M.B.J Moniz, F. Rindi, P.M. Novis, P.A. Broady, M.D. Guiry. Molecular phylogeny of Antarctic Prasiola (Prasioles, Trebouxiophyceae) reveals extensive cryptic diversity.  Journal of Phycology 48, 940-955. (2012). doi.org/10.1111/j.1529-8817.2012.01172.x

16.  S.-P. Li, R. Ochyra R, P.-C. Wu, R.D. Seppelt, M.-H. Cai, H.-Y. Wang, C.-S. Li. Drepanocladus longifolius (Amblystegiaceae), an addition to the moss flora of King George Island, South Shetland Islands, with a review of Antarctic benthic mosses. Polar Biology 32, 1415-1425. (2009). doi: 10.1007/s00300-009-0636-z

17.  J.A. Gibson, I.A.E. Bayly. New insights into the origins of crustaceans of Antarctic lakes. Antarctic Science 19, 157–163. (2007). doi: 10.1017/S0954102007000235

18.  T. Karanovic, J. Gibson, I. Hawes, D. Andersen, M. Stevens. Three new species of Diacyclops (Copepods: Cyclopoida) from continental Antarctica.  Antarctic Science 26, 250-260. (2014). doi: 10.1017/S0954102013000643

19.  N.S. Iakovenko, J. Smykla, P. Convey, E. Kašparová, I.A. Kozeretska, V. Trokhymets, I. Dykyy, M. Plewka, M. Devetter, Z. Durisš, K Janko. Antarctic bdelloid rotifers: diversity, endemism and evolution. Hydrobiologia 10. (2015). doi: 1007/s10750-015-2463-2

20.  A. Velasco-Castrillón, J.A. Gibson, M.I. Stevens. A review of current Antarctic limno-terrestrial microfauna. Polar Biology 37, 1517–1531. (2014). doi: 10.1007/s00300-014-1544-4

21.  B.J. Adams, D.H. Wall, R.A. Virginia, E. Bross, M.A. Knox.  Ecological Biogeography of the Terrestrial Nematodes of Victoria Land, Antarctica. Zookeys 419, 29-71. (2014).  doi: 10.3897/zookeys.419.7180

22.  A. López-Bueno, J. Tamames, D. Velázquez, A. Moya, A Quesada, A, Alcamí. High diversity of the viral community from an Antarctic lake. Science 326, 858–861 (2009). doi: 10.1126/science.1179287

23.  P.A. Lee, J.A. Mikucki, C.M. Foreman, J.C. Priscu, G.R. DiTullio, S.F. Riseman, S.J. Mora, C.F. Wolf, L. Kester. Thermodynamic constraints on microbially mediated processes in lakes of the McMurdo Dry Valleys, Antarctica. Geomicrobiology Journal 21, 221-237. (2004). doi 10.1080/01490450490275884

24.  M. Kwon, M. Kim, C. Takacs‐Vesbach, J. Lee, S.G. Hong, S.J. Kim, J.C. Priscu, O.S. Kim. Niche specialization of bacteria in permanently ice‐covered lakes of the McMurdo Dry Valleys, Antarctica. Environmental microbiology 19, 2258-2271. (2017). doi: 10.1111/1462-2920.13721

25.  B.C. Christner and ten others. A microbial ecosystem beneath the West Antarctic ice sheet. Nature 512, 310-313. (2014). doi: 10.1038/nature13667

26.  B.C. Christner, M.L. Skidmore, J.C. Priscu, M. Tranter, C.M. Foreman. Bacteria in subglacial environments. In Psychrophiles: from biodiversity to biotechnology (pp. 51-71). Springer, Berlin, Heidelberg. (2008).

27.  J.A. Mikucki, A. Pearson, D.T. Johnston, A.V. Turchyn, J. Farquhar, D.P. Schrag, A.D. Anbar, J.C. Priscu, P.A. Lee. A Contemporary Microbially Maintained Subglacial Ferrous “Ocean”. Science 324, 397-400. (2009). doi: 10.1126/science.1167350